Kun arkkitehti Theodor Höjerin suunnittelema Ateneum-rakennus valmistui vuonna 1887, suomalaisen kulttuurielämän suururakka oli ohi, ja kansakunta sai vihdoin oman yhteisen taiteiden talonsa. Alkujaan rakennuksessa sijaitsivat Suomen Taideyhdistyksen kokoelmat ja piirustuskoulu sekä Suomen Taideteollisuusyhdistyksen kokoelmat toimistoineen ja taideteollisuusalan oppilaitos.
Vuonna 1933 Tove Jansson palasi Tukholmasta ja jatkoi opintojaan Ateneumissa Suomen Taideyhdistyksen piirustuskolun taidemaalariluokalla. Hän opiskeli William Lönnbergin ja Uuno Alangon oppilaana, mutta kummallakaan ei ollut suurta vaikutusta hänen tyyliinsä. Sen sijaan suhde kuusi vuotta vanhemman kuvataiteilija Sam Vannin kanssa oli merkityksellinen ja vahvisti Janssonin näkemystä värien merkityksestä maalaustaiteessa. Taidemaalariluokan oppilaat olivat tyytymättömiä opetukseen ja suuri osa oppilaista keskeyttikin opintonsa. Tove kuitenkin palasi Ateneumiin ja valmistui sieltä 1937.
Ateneum-rakennus osoittautui hyvin pian valmistuttuaan ahtaaksi kaikille neljälle toiminnoille, ja Taideteollisuusyhdistyksen museo joutui muuttamaan ensimmäisenä pois rakennuksesta jo muutaman vuosikymmenen kuluttua. Nykyään Designmuseo (ent. Taideteollisuusmuseo) sijaitsee samassa rakennuksessa, joka oli aiemmin Tove Janssonin lapsuuden kansakoulu. Jäljellä Ateneumissa on vain taidemuseo, joka syksyllä 1990 liitettiin valtion hallintaan osana Valtion taidemuseota.